Ledesma, partiendo de un poblado medieval donde la Iglesia estaba situada en lo alto, fue expansionándose subiendo por la ladera quedando la dicha Iglesia actualmente en la parte baja y donde se encontraba el poblado en huerta.
La historia de esta Villa ha estado vinculada durante más de ocho siglos al Monasterio de San Millán de la Cogolla; el 24 de junio de 1014 se verifica la donación realizada a Ferrucio, Abad de dicho Monasterio, por parte del Rey de Navarra Don Sancho III el Mayor y su mujer doña Mayor, de la villa de Ledesma y sus ermitas de San Cristóbal y San Salvador. Parece ser que en este momento es cuando toma de la Cogolla; en el mismo documento se reconoce a sus habitantes el derecho a pastar en cualquier parte del territorio de Ledesma a condición de volver a dormir. También se cita Letesma (Ledesma) en una escritura de donación hecha en 1076 por Iñigo López, Conde de toda Vizcaya, al Monasterio de San Millán. La parroquia de Santa María de Ledesma perteneció al Monasterio de San Millán hasta la desamortización de Mendizábal en el año 1835.
Según reseñas históricas de las monedas acuñadas en La Rioja, recogidas por Jesús del Pueyo en el libro "La Moneda Riojana", existe una ceca ibérica, Valor: AS, Material: Bronce, Diámetro: 23/24 mm., Peso: 8,45 gr. cuya acuñación, en fechas posteriores al 82 a.C, que se atribuye a la zona de Ledesma de la Cogolla, localidad a orillas del río Ledesma, afluente del Najerilla. En el anverso: Cabeza masculina imberbe, mirando a la derecha, con peinado celtibérico de dos filas de rizos, diadema de perlas en la frente, labios largos y pronunciados y pendiente circular en la oreja. Delante delfín hacia arriba. Grafila de puntos gruesos; en el reverso: Caballo muy grueso con jinete hundido con pilum muy largo, mirando hacia la derecha. Debajo sobre la grafila y en arco, la leyenda ibérica LETAISAMA. Grafila lineal.